1月29日,我校生命科学学院昆虫科学与技术研究所李胜教授团队联合中国科学院分子植物科学卓越创新中心詹帅团队等,在Science发表了题为“Nutritional specialization and social evolution in woodroaches and termites”的研究论文。该论文聚焦蜚蠊目中具有双亲抚育的木食性蟑螂和具有同胞利他行为的白蚁,发现营养特化驱动了不同社会性行为策略的产生,并阐明了白蚁品级分化的遗传机制,为理解昆虫社会性行为的形成机制提供了一个崭新的框架。

昆虫社会性表现为亲代抚育和品级分化,即通过同胞间的利他行为延伸为生殖分工。这种适应性创新导致了完全变态类群——膜翅目昆虫(蚂蚁、蜜蜂和寄生蜂等)的适应性辐射,并得到大量的学术关注。然而,社会性行为虽然也在蜚蠊目中独立起源(白蚁等),且起源更早,但相关研究却被长期忽视。重要的是,社会性起源在蜚蠊目中与杂食性到木食性的转变同时发生,为研究社会性起源提供了独特的模型。
李胜研究团队长期研究昆虫变态发育的调控机制与演化规律,其中蜚蠊目昆虫研究取得了一系列重要进展,揭示了蟑螂为“小强”的分子奥秘(Nature Ecology & Evolution, 2025, 2022; Science Advances, 2024; Nature Communications, 2023, 2018; Molecular Biology Evolution, 2022; Cell Reports, 2023; National Science Review, 2025)。本研究成果在此基础上开展,探究蜚蠊(蟑螂)演化为白蚁的具体机制。

为探究白蚁社会性行为演化的奥秘,研究团队选取蟑螂-白蚁演化中关键节点的代表性物种,获得了三种蟑螂、一种半社会性木蟑螂以及四种社会性白蚁的高质量基因组,并结合关键物种不同发育时期的转录组数据,通过组学比较分析尤其是后续的功能验证发现:(1)木食性和社会性演化都伴随着大量基因丢失和基因家族收缩,表明社会性蜚蠊的适应性创新并非源于新基因的获得,而是由已有基因表达的高效组合所驱动;(2)白蚁中精子运动相关基因发生丢失,提示雌性生殖系统内不存在精子竞争,为一夫一妻制的出现作为生殖利他主义演化的前提(即汉密尔顿法则)提供了重要证据;(3)不同物种能量代谢基因的表达决定了其整体生长速率,而激素与能量代谢基因网络的差异调控则决定了白蚁品级分化的方向;(4)在由杂食性向木食性转变的过程中,木蟑螂采取“守财奴”式的能量节省模式,生长速度极慢;而白蚁则采用“能量分配”的模式,尤其是幼蚁被工蚁抚育的多寡直接决定幼蚁的发育命运:抚育太多则产生大量的保幼激素,进而抑制卵巢和翅芽的生长,最终发育为工蚁,只有抚育适当才可产生适当的保幼激素,从而获得机会发育为生殖若蚁。这种能量分配方式导致生殖若蚁和工蚁的社会分工,形成两个发育命运完全不一样的社会等级。

基于以上发现,研究团队进一步提出了社会性在蜚蠊目中的演化模型:
(1)木蟑螂虽具群居及双亲哺育行为,但双亲的滥交习性不足以促进利他主义,因而未能演化出同胞供养和抚育行为;(2)单片巢型(树木既是居所也是食物)的木栖白蚁只有建巢初期具有严格的一夫一妻制,其同胞亲缘关系在建巢初期最高,但由于后代在发育后期会优先进行繁殖,亲缘关系随巢群发展逐渐减弱,因此仅演化出有条件的利他行为,即表现为假工蚁;(3)离巢觅食性白蚁则具有严格的一夫一妻制,且其同胞亲缘关系在整个蚁群生命周期中始终维持高位,因此演化出无条件利他行为,即表现为真工蚁保持不育状态。
本研究通过比较研究木蟑螂与白蚁,揭示了社会性演化的驱动因素,绘制了从杂食性独居蟑螂到具有不同社会性程度的白蚁的基因演化图谱,为深入理解昆虫适应性性状的创新提供了重要见解。

华师昆虫科学与技术研究所李胜教授为本文末位责任通讯作者,领导了整个研究项目。中国科学院分子植物科学卓越创新中心詹帅研究员、哥本哈根大学Jacobus J. Boomsma教授、悉尼大学Nathan Lo教授为本文共同通讯作者。华师昆虫科学与技术研究所崔莹莹副研究员、刘方方助理研究员、袁冬伟副研究员、廖明韬博士后、李昭昕博士后、栾云霞研究员为本文共同第一作者。本研究得到了国家自然科学基金、广东省自然科学基金等项目的资助。
中国科学院院士康乐研究员表示,李胜团队立足于蜚蠊目关键类群,整合全基因组、跨发育期转录组及多维度功能验证,首次在半变态昆虫中系统阐明了营养特化驱动社会性演化的遗传与生理基础。其主要突破体现在三个层面:在基因组层面,发现社会性演化伴随基因组收缩而非扩张,白蚁特异性丢失多个精子运动相关基因(Cfap47、Cfap61、Cfap70和Cfap74等),且代谢通路基因家族显著收缩,支持了一夫一妻制假说,颠覆了“社会进化依赖新基因产生”的传统认知;在表达调控层面,揭示能量代谢核心基因(如OXPHOS、过氧化物酶体相关基因)在发育速率不同的物种间表达差异显著,且在白蚁不同品级中呈现定向分化的表达模式,从而调控生长与分化轨迹;在信号通路层面,阐明营养感应通路(胰岛素、EGFR、TORC1)通过调节保幼激素信号与细胞能量代谢,指导工蚁与生殖若蚁的品级分化,为一夫一妻制驱动专性利他行为的社会演化路径提供了实验与机制的双重证据。
中国工程院院士吴孔明研究员认为,这项工作是动物社会性演化研究领域的一项里程碑式成果,首次将生态适应(营养缺乏的朽木环境)、遗传变异(基因组收缩与关键基因功能演化)和发育可塑性(信号通路基因表达的重组)三者系统性地整合在一起,为“环境-基因-表型”的协同演化提供了一个完整的案例。该研究提出的“营养-信号通路协同演化”模型,不仅解释了白蚁这一“超个体”社群如何实现稳态运行,更为我们理解包括其他昆虫、乃至哺乳动物在内的社会性演化普遍规律,提供了一个强大的全新理论框架。这项研究标志着社会生物学进入一个可在明确生态背景下追溯与解析基因演化机制的新阶段。

从蟑螂到白蚁,从个体发育到群体社会,李胜团队用三十余载深耕,书写了基础研究的坚守和创新。此次Science成果的发表,既是团队多年努力的结晶,更是学校科研实力稳步提升的缩影。未来,学校将继续聚焦基础研究,培育更多高水平科研团队,为我国科技创新事业贡献华师力量。